Po beatyfikacji św. Jana z Dukli (rok 1733) zarząd prowincji ruskiej bernardynów powziął myśl, by założyć klasztor w rodzinnej miejscowości Błogosławionego. Do projektu przychylił się ówczesny właściciel Dukli, Józef Wandalin Mniszech, wsparcie finansowe obiecał również Józef Bukowski, chorąży sanocki. W 1741 r. zarząd prowincji przyjął fundację. W krótkim czasie powstał drewniany kościółek pw. bł. Jana z Dukli, wraz z klasztorem, poświęcony zaledwie rok później. W latach 1761-64 trwała budowa murowanego kościoła i klasztoru, który ufundowałJerzy August Mniszech, syn Józefa. Prace wykończeniowe (wieże, dzwony, ołtarze) zostały zakończone ostatecznie w 1777 r. Do nowo powstałego kościoła sprowadzono w 1743 r. ze Lwowa relikwie bł. Jana.
W 1835 r. pożar spowodował potężne spustoszenie w klasztorze i w kościele. Odbudowa trwała długo. Dopiero na przełomie XIX i XX w. doprowadzono kościół do okazałego wyglądu. Wtedy też powstała polichromia w nawie głównej, przedstawiająca życie i kult Patrona kościoła, autorstwaTadeusza Popiela.
Dukielski klasztor stał się centralnym miejscem kultu św. Jana po tym, jak trumna z relikwiami Świętego została sprowadzona w 1946 r. ze Lwowa do Rzeszowa, a następnie, w 1974 r. do Dukli. Została ona umieszczona w specjalnie przygotowanej kaplicy.
W dniach 9-10 czerwca 1997 r. ziemię dukielską nawiedził Jan Paweł II. 9 czerwca odwiedził sanktuarium, a następnego dnia podczas mszy św. w Krośnie dokonał aktu kanonizacji św. Jana z Dukli.
Oprócz głównego kościoła i klasztoru powstał również w 1769 r. kościółek na górze Zaśpit, 8 km od Dukli. Zbudowany na miejscu, gdzie św. Jan miał swoją pustelnię w młodzieńczych latach, zwany jest do dziś potocznie kościołem „na puszczy”. W 1883 r. pożar strawił ten kościółek; odbudowano go jednak szybko, a wkrótce wniesiono w tym miejscu inną, bardziej okazałą świątynię. Budowa przebiegała pod kierunkiem br. Kamila Żarnowieckiego, zakonnika-architekta. Poświęcenia dokonał bp Józef Sebastian Pelczar w 1906 r.
Należy tu wspomnieć o jeszcze jednym miejscu kultu św. Jana, mianowicie kapliczce pod górą Cergowa, gdzie znajduje się źródełko („Złota Studzienka”), z którego wierni czerpią wodę, przypisując jej właściwości lecznicze. Jest to miejsce związane również z pustelniczym okresem życia św. Jana z Dukli.
